Esta obra se publica bajo licencia Creative Commons 4.0 Internacional. (Atribución-No Comercial-
Compartir Igual) a menos que se indique lo contrarioDOI: http://dx.doi.org/10.19137/cienvet202123104
Esta obra se publica bajo licencia Creative Commons 4.0 Internacional. (Atribución-No Comercial-
Compartir Igual) a menos que se indique lo contrario
ARTíCULO DE REVISIÓN
Clamidiosis en aves
Avian Chlamydiosis
Clamidiose em aves
Portu AI1
1 Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad Nacional de La Pampa. Calle 5 esq . 116. (6360)
General Pico, La Pampa. República Argentina.
Correo electrónico: aportu@vet.unlpam.edu.ar
RESUMEN Las especies del género Chlamydia pueden infectar diversos epitelios de humanos y animales, causando enfermedades de gravedad variable, algunas de trasmisión zoonótica, y pérdidas en la producción de alimentos. La psitacosis es una zoonosis causada por Chlamydia psittaci y ha sido ampliamente estudiada. Si bien la presencia de esta especie en los animales de cría no es una novedad, en los últimos años se ha incrementado la búsqueda y el reporte de distintas especies de clamidias, en especial en aves. El presente artículo de revisión tiene como objetivo brindar una actualización en las especies de Chlamydia involucradas en las infecciones aviares, su clasificación taxonómica, prevalencia en el mundo e importancia zoonótica y productiva.
Palabras clave: Chlamydiae ;Clamidias ; Aves ; Psitacosis ;Zoonosis
ABSTRACT: Species of the genus Chlamydia may infect various human and animal epithelia, causing diseases of varying severity, some of zoonotic transmission, and losses in food production. Psittacosis is a zoonosis caused by Chlamydia psittaci and has been widely studied. Although the presence of this species in breeding animals is not new, in recent years the search for and reporting of different species of chlamydia, especially in birds, has increased. This review article aims to provide an update on the Chlamydia species involved in avian infections, their taxonomic classification, prevalence in the world, and zoonotic and productive importance
Keywords: Chlamydiae ; Chlamydia ;Birds ; Psittacosis ;Zoonosis
RESUMO As espécies do gênero Chlamydia podem infetar diversos epitélios de humanos e animais, causando doenças de gravidade variável, algumas de transmissão zoonótica e perdas na produção de alimentos. A psitacose é uma zoonose causada por Chlamydia psittaci e tem sido amplamente estudada. Embora a presença dessa espécie em criadouros não seja uma novidade, nos últimos anos tem aumentado a busca e a notificação de diferentes espécies de clamídia, principalmente em aves. O objetivo deste artigo de revisão é fornecer uma atualização sobre as espécies de Chlamydia envolvidas em infecções aviárias, sua classificação taxonômica, prevalência no mundo e importância zoonótica e produtiva.
Palavras-chave: Chlamydia ; Clamídias ; Aves ; Psitacose ; Zoonose
Las infecciones por bacterias de la familia Chlamydiaceae afectan humanos
y animales con una gran amplitud de hospedadores y manifestaciones
clínicas (1). Algunas de esas infecciones tienen riesgo zoonótico
comprobado, como las que causan C. psittaci y C. abortus y otras aún
deben ser investigadas (2). Por su ciclo de vida único y dificultad en el
aislamiento en el laboratorio convencional bacteriológico es que esta
familia se ha comenzado a estudiar en profundidad gracias a las herramientas
de biología molecular disponibles. Es por ello que la taxonomía
del philum Chlamydiae se encuentra en constante revisión y ampliación.
En las aves, históricamente el único integrante de la familia
Chlamydiaceae que se consideraba de importante fue C. psittaci. Sin
embargo, son cada vez más los reportes de nuevas especies aisladas
de brotes de infecciones respiratorias y gastrointestinales que no se
deben a C. psittaci (3,4). En nuestro país, la producción avícola podría beneficiarse de datos epidemiológicos certeros de la circulación de estas
especies, por lo que sería de gran utilidad contar con estudios de
prevalencia asociados a datos clínicos y productivos.
Se incluyeron en la presente revisión todas las publicaciones actuales
(menos de 5 años) en las que se exponen cambios y propuestas
de cambios en la taxonomía del phylum Chlamydiae publicadas por
grupos de investigación de clamidias y consensos internacionales. Con
respecto a las especies presentes en aves, se revisaron los reportes de
la presencia de C. psittaci y otras en aves de compañía, de vida libre y
de cría de los últimos 10 años en todo el mundo (tomando palabras
claves en español e inglés como Chlamydiae, avian, pigeons, poultry,
psittacosis). Las bases de datos consultadas corresponden a PubMed,
Science Direct y SciELO. Se incluyeron los reportes con un número de
muestras mayor a 50. Se consultaron referencias en artículos de revisión
actualizados.
Las clamidias son bacterias de vida intracelular obligada pertenecientes
a la familia Chlamydiaceae. Esta familia se ubica taxonómicamente
dentro del orden Chlamydiales, junto con otras 8 familias que comparten
una similitud del 90% en las secuencias genómicas que codifican para
el ARN ribosomal 16S (5). Si bien el orden Chlamydiales es el único que
compone a la clase Chlamydiia y philum Chlamydiae, existen propuestas
para establecer el orden Parachlamydiales (6). En 2019, el International
Committee on Systematics of Prokaryotes (ICSP) Subcommittee on the
taxonomy of Chlamydiae ratificó la clasificación vigente sin aceptar la
propuesta del orden Parachalmydiales por considerarla preliminar aún,
y con falta de evidencia metagenómica concluyente. (7)
Dentro de la familia Chlamydiaceae se encuentran trece especies de
un único género: Chlamydia trachomatis, C. abortus, C. muridarum, C.
pneumoniae, C. psittaci, C. caviae, C. felis, C. pecorum, C. Suis, C. caviae y
C. gallinacea y las dos últimas especies identificadas como Chlamydia
serpentis y Chlamydia poikilothermis (8,9). Previamente, la familia se había
dividido en dos géneros: Chlamydia y Chlamydophila (10) Sin embargo,
en 2010, el Bergey ́s Manual of Systematic Bacteriology publicó una propuesta de retornar al género único Chlamydia para todas las
Clamidiosis en especies descriptas de la familia Chlamydiaceae ya que la nomenclatura
propuesta por Everett no ha sido ampliamente aceptada en la
comunidad científica (8,11,12). Esta propuesta de rechazar la división
del género Chlamydia fue confirmada (8) ya que las similitudes en las
secuencias que codifican para el ARNr 16S y las características fenotípicas
de todas las especies de la familia Chlamydiaceae no justifican la
división en dos géneros.
En las aves, C. psittaci es la especie de mayor circulación, en especial
en psitácidos y palomas, mientras que en aves de corral, existen
numerosos reportes de aislamientos de C. gallinacea (13–15), de la cual se
desconoce su potencial zoonótico. También se han descripto infecciones
aviares producidas por C. avium y la especie candidato Chlamydia
buteonis. (16,17). Esta última especie ha sido aislada de una variedad de
halcones en 2019 (17), pero aún no ha sido publicada oficialmente por
el ICSP. Incluso, las especies clamidiales C. abortus, C. pecorum, C. trachomatis,
C. suis y C. muridarum se han aislado en aves (15). Es por todo
esto que la Organización Mundial por la Salud Animal (OIE) extendió la definición de clamidiosis aviar a todas las especies, no sólo C. psittaci,
que se han demostrado como patógenos aviares (1).
Las bacterias del phylum Chlamidiae alternan su morfología y metabolismo
entre dos estadíos: el cuerpo elemental (CE) y el cuerpo reticulado
(CR). El CE es metabólicamente inactivo pero infectivo y permite
la sobrevida extracelular, mientras que el CR es metabólicamente
activo, no infectivo. Las clamidias se multiplican en el citoplasma de las
células eucariotas susceptibles dentro de una vacuola denominada inclusión,
formada por la fusión de las membranas de los compartimientos
fagocíticos donde se internalizan los CE. Por cambios físicos en la
membrana externa y en la condensación de su material genético, los
CE se diferencian en CR, que multiplican dentro de la inclusión. Luego,
los cuerpos reticulados se diferencian en nuevos cuerpos elementales
que son liberados de la célula hospedadora para infectar nuevas células
y comenzar el ciclo nuevamente. Este ciclo tan particular se sigue
estudiando con técnicas de metabolómica y proteómica, ya que la biología
de estos microorganismos y la interacción con el hospedador son
claves en la transmisión y el desenlace exitoso de las infecciones (18,19).
La trasmisión de la infección se produce por inhalación de los cuerpos
elementales que son eliminados por un individuo infectado, ya sea
por secreciones o deposiciones. En particular, los cuerpos elementales de C. psittaci son muy resistentes a la temperatura y desecación y pueden
mantenerse viables por mucho tiempo. (20)
Clínicamente, en las aves se observan síntomas respiratorios y/o
gastrointestinales inespecíficos, que pueden incluir fiebre, letargo,
rinorrea, secreciones conjuntivales, disminución de peso y de producción
de huevos en aves de corral. También es frecuente observar
deterioro del plumaje. La infección puede evolucionar en una enfermedad
sistémica, dependiendo de la especie y condiciones del hospedador,
así como también de la virulencia de la especie y genotipo
de Chlamydia involucrado. Los cuerpos elementales de las bacterias
pueden eliminarse por un largo período de tiempo, provocando la diseminación
a otras aves (y humanos en contacto con las aves) que derivan
en los brotes con importantes pérdidas económicas. A su vez, las
aves de compañía o de vida libre en ciudades actúan como reservorios
y vectores de estos patógenos pudiendo trasmitirlos a los humanos, de
allí que el estudio de la presencia de clamidias en aves (y/o sus heces)
en plazas y establecimientos de cría ha cobrado importancia en todo
el mundo (14,21–26).
Chlamydia psittaci
Chlamydia psittaci es el agente clamidial más frecuentemente aislado
en aves de distintas especies (más de 400). Al igual que la mayoría
de las clamidias ampliamente estudiadas, las variaciones en el gen
ompA que codifica para la proteína principal de membrana externa
(MOMP) son las que determinan la clasificación en distintos genotipos.
En el caso de C. psittaci, se han descripto nueve genotipos (A-F,
E/B, WC y M56), algunos de ellos con mayor asociación a un determinado
hospedador (27–29). Los genotipos A - F se encuentran principalmente
en aves psitácidas, mientras que el genotipo B es el de mayor
prevalencia en palomas, el C en patos y gansos y el D en pavos. El genotipo
E se ha detectado en varias especies de aves, incluyendo palomas.
Los genotipos WC y M56 se asocian mayormente a mamíferos, ganado
y roedores principalmente (3). Las infecciones en humanos son, en su
mayoría, causadas por el genotipo A, aunque esto puede deberse a que
se detecte con mayor frecuencia por la gravedad de la infección. La patología
causada por C. psittaci en humanos es denominada psitacosis u
ornitosis, y su curso puede ser asintomático o manifestarse como una
infección respiratoria leve, moderada, o una neumonía adquirida en la comunidad grave con requisitos de asistencia ventilatoria mecánica
(30). Se estima que la infección es subdiagnosticada, ya que no se incluye
en los estudios microbiológicos de rutina, salvo que exista un nexo
epidemiológico que así lo justifique. Sin embargo, debe considerarse
que la alta circulación de C. psittaci en aves libres y domesticadas presentes
en distintas ciudades y temperaturas del mundo, podría explicar
muchos casos de neumonías atípicas sin diagnóstico definitivo (31). Dichas infecciones requieren el tratamiento con los antibióticos adecuados
para detener el curso de la misma y evitar la utilización innecesaria
de los que no son efectivos en la infección por clamidias (32,33).
En distintas partes del mundo, principalmente en Europa y Asia, se
ha detectado la presencia de C. psittaci en aves psitácidas de compañía
y de vida libre en parques y en palomas de plazas de ciudades de
Holanda, Suiza, Polonia, España, Italia, Taiwan e Irán (14,23–26,28,31,34–37),
y en menor medida en América (38,39) utilizando técnicas de biología
molecular para amplificar el material genético en las heces o en muestras
de las aves. Los distintos algoritmos de detección e identificación
incluyen PCR en tiempo real de familia Chlamydiaceae, PCR y genotipificación
y/o microarrays (40,41). En estudios de seroprevalencia se
utilizaron inmunoensayos para detección de anticuerpos, obteniendo
valores de prevalencia muy altos dependiendo de la población (14). En
nuestro país, se realizó un estudio similar muestreando las heces de
palomas de más de 10 plazas y parques de la Ciudad de Buenos Aires,
en el que se detectó un 9% de prevalencia de ADN de Chlamydiaceae en las heces de las aves y la presencia del genotipo B de C. psittaci (42).
Chlamydia gallinacea y Chlamydia avium
Estas dos especies fueron establecidas como tales en el estudio
minucioso de 11 aislamientos de aves con síntomas respiratorios y/o
gastrointestinales sin identificación definitiva (43). Seis de éstos aislamientos
eran provenientes de aves psitácidas y palomas (hisopados
cloacales, contenido intestinal, heces y bazo) en Alemania, Italia y
Francia; y los cinco restantes se habían obtenido de hisopados cloacales
de pollos en Francia, en coincidencia con casos de neumonía atípica
en trabajadores relacionados a las aves (44). En todos los casos se
había confirmado que la cepa no pertenecía al género C. psittaci ni ningún
otro patógeno conocido. Todos los análisis genómicos realizados
(secuenciación y análisis del gen ompA y ARNr 16S y análisis de secuencias
de múltiples locus – MLSA-) coincidieron en que los parámetros
obtenidos correspondían a dos nuevas especies: Chlamydia avium para los aislamientos de psitácidos y palomas y Chlamydia gallinacea para los aislamientos provenientes de pollos. Esta última parecería tener
mayor variabilidad genética entre los distintos integrantes de la
especie.
Chlamydia avium ha sido aislada solamente de aves psitácidas y palomas,
en particular de heces, hisopados cloacales y órganos. La transmisión
es a través de aerosoles generados a partir de las heces secas y
se estima que un gran porcentaje de las aves portadoras son asintomáticas
El potencial zoonótico aún se desconoce. In vitro se aisla en cultivos
celulares formando inclusiones en la célula eucariota siguiendo un
ciclo bifásico como el resto de las clamidias.
Chlamydia gallinacea se ha detectado en pollos y gallinas, pavos y
otras aves de cría domésticas, principalmente en heces e hisopados
cloacales. La transmisión y cultivo in vitro son similares a lo descripto
para C. avium y C. psittaci. No existe evidencia concluyente de que
sea causante de patología por si sola y existen reportes de su amplia
distribución en gallinas asintomáticas (13,15,21,45), pero podría contribuir
a empeorar el cuadro por C. psittaci. Como se ha mencionado previamente,
se ha sugerido una probable transmisión zoonótica (16,44).
En base a lo revisado en el presente artículo, resulta evidente que la clamidiosis aviar es un tema de gran importancia zoonótica y productiva, del cual aún no se conoce su potencial por completo. En general, los brotes se notifican cuando existe contagio y enfermedad grave en los humanos, pero se han mencionado reportes de prevalencia de la infección en aves asintomáticas en distintas partes del mundo, lo que sugiere la necesidad de conocer la epidemiología y el manejo de las mismas en áreas y población potencialmente en riesgo. Un muestreo adecuado incluiría la elección de distintos establecimientos de aves domesticadas, aves de corral y aves libres, cuyas secreciones estén en contacto con operadores o habitantes del lugar. Desde el punto de vista productivo, se ha comprobado que la presencia de clamidias en aves disminuye el crecimiento y el peso de las mismas, a pesar de no presentar síntomas respiratorios. A su vez, la capacidad de infectar mamíferos sugiere un riesgo para animales de producción que se encuentren en contacto con aves infectadas o portadoras, y los trabajadores de ese rubro. Es necesario ampliar el estudio en nuestro país para caracterizar la distribución e impacto real que tienen estas infecciones en la región.
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Fecha recepción: 06/02/2021
Aceptado para publicar: 18/03/2021