MORFOLOGÍA Y BIOLOGÍA DE LA AGALLA FOLIAR GLOBOIDE INDUCIDA
POR UN CECIDÓMIDO (DIPTERA) EN Neltuma caldenia (FABACEAE) EN
LA PROVINCIA DE LA PAMPA
1 Universidad Nacional de La Pampa, Facultad de Ciencias Exactas y
Naturales, Santa Rosa, La Pampa Argentina.
2 CONICET
@ bmcorromolas@exactas.unlpam.edu.ar
Corró Molas, Bárbara M.1,@, Martínez, Juan J.1,2 y Cornejo, Laura. G.1,2
Recibido: 22/03/2023
Aceptado: 26/07/2023
SEMIÁRIDA Revista de la Facultad de Agronomía UNLPam Vol 33(1), 39-54
6300 Santa Rosa - Argentina. 2023. ISSN 2408-4077 (online)
DOI: http://dx.doi.org/10.19137/semiarida.2023(1).39-54
Cómo citar este trabajo:
Corró Molas, B. M., Martínez, J. J. y Cornejo, L. G. (2023).
Morfología y biología de la agalla foliar globoide inducida por
un cecidómido (diptera) en Neltuma caldenia (Fabaceae) en la
provincia de La Pampa. Semiárida, 33(1), 39-54.
RESUMEN. El caldén es una especie arbórea de ambientes templado-semiáridos y endémica de la
Argentina. El objetivo fue estudiar la morfología, desarrollo y biología de la agalla inducida por un
cecidómido en el pecíolo y pulvino del caldén. Fueron colectadas hojas con y sin agallas en
fragmentos de bosques periurbanos de Santa Rosa, La Pampa. Los cortes histológicos temporarios
fueron realizados a mano alzada y los permanentes con micrótomo rotatorio. Fueron examinadas
larvas, pupas y adultos del inductor. La formación de la agalla altera la zona de la base foliar y
principalmente el pulvino primario. La agalla es globoide, cerrada, castaño amarillo cuando madura,
con 1-3 cámaras larvales y constituida por dos partes (superior e inferior). La organización interna en
compartimentos de tejidos es acorde a la estructura general de las agallas de cecidómidos. Entre los
rasgos distintivos se destacan la formación de súber, la modificación de las células epidérmicas en
esclereidas en la zona de contacto entre las dos partes y la dehiscencia. El inductor es un cecidómido
univoltino, cumple el ciclo de vida de la primavera de un año a la primavera siguiente, sobrevive en
invierno en el interior de la agalla como larva madura, sobre la planta.
PALABRAS CLAVE:Agalla entomógena, Cecidomyiidae, caldén, Prosopis.
ABSTRACT. MORPHOLOGY AND BIOLOGY OF GLOBOID LEAF GALL INDUCED BY A CECIDOMYIIDAE
(DIPTERA) ON NELTUMA CALDENIA (FABACEAE) IN THE PROVINCE OF LA PAMPA. The caldén is an
arboreal species of tempered-semiarid environments and endemic to Argentina. The objective of the
work was to study the morphology, development, and biology of the gall induced by a cecidomyiid on
the caldén leaf. Leaves with and without galls were collected in fragments of peri-urban forests in Santa
Rosa, La Pampa. The temporary histological sections were made by freehand and permanent histological
sections with a microtome. The larvae, pupae, and adults of the inducer were examined. Gall formation
alters the zone of the leaf base and the petiole, mainly the primary pulvinus. The gall is globoid, closed,
yellow-brown when mature, with 1-3 larval chambers, and made up of two parts (upper and lower). The
internal organization in tissue compartments is consistent with the general structure of the cecidomyiids
gall. The distinctive features are the cork formation, the modification of the epidermal cells in sclereids
in the contact zone between the two parts, and the dehiscence. The inducer is a univoltine cecidomyiid
species that completes the life cycle in one year, from spring to spring, and it survives the winter season
inside the gall as a mature larva.
KEY WORDS:Insect gall, Cecidomyiidae, caldén, Prosopis.
microambiente que le provea protección y
nutrición (Isaias et al., 2014; Price et al., 1987;
Raman, 2007; Rohfritsch, 1992). Entre los
organismos galígenos se destacan los insectos,
por la capacidad de controlar y redirigir el patrón
de crecimiento de los tejidos vegetales agallados
(Fernandes et al., 2012) y por la diversidad y la
complejidad de los morfotipos de agallas que
inducen, especialmente los himenópteros,
dípteros y lepidópteros. En las agallas con
mayor complejidad interna como las de
himenópteros cinípidos y dípteros cecidómidos,
INTRODUCCIÓN
La agalla es una estructura neoformada sobre
la planta que resulta de la acción de un
organismo galígeno que altera el patrón de
crecimiento y la diferenciación de las células y
tejidos vegetales para constituir un
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con importancia ecológica, turística y socio-
económica (Matteucci, 2012). Habita en
ambientes templado-semiáridos, formando
caldenales discontinuos en el sur de la provincia
de San Luis y centro de La Pampa y, conforma
pequeños bosquecillos o árboles aislados en el
centro de San Luis, sur y centro-oeste de
Córdoba y sur de Buenos Aires (Inventario,
2007). El árbol alcanza de 5 a 12 metros de
altura, desarrolla ramas flexuosas con espinas
geminadas en los nudos y braquiblastos laterales
tuberiformes. Es una especie caducifolia con
hojas bipinnadas, estípulas escamiformes y
pulvinos primarios y secundarios. Las ramas
jóvenes llevan una hoja tetrayugada por nudo,
los braquiblastos llevan hojas uni-biyugadas
dispuestas en fascículos (Burkart, 1976; Steibel
& Troiani, 1999).
En el caldén, se han registrado agallas
inducidas por dípteros cecidómidos en las hojas,
tallos, inflorescencia y en estructuras
reproductivas como el ovario-fruto inmaduro.
En dos de estas agallas se han realizado
publicaciones sobre su morfología, desarrollo y
biología y, sobre el inductor. La agalla caulinar
generada por Tetradiplosis panghitruz Martínez
es persistente mucho tiempo sobre la planta
después de la emergencia del inductor y la agalla
foliar inducida por Rhopalomyia caldeniae
Cornejo y Martínez es formada en los foliólulos
y se cae después de la emergencia (Cornejo et
al., 2019; Corró Molas et al., 2014; Corró Molas
et al., 2017; Martínez et al., 2013).
En el marco de un estudio integral sobre la
diversidad de agallas y sus aspectos biológicos
en especies leñosas del bosque de caldén en la
provincia de La Pampa, el objetivo del presente
trabajo es estudiar la agalla foliar inducida por
un cecidómido en el pecíolo de la hoja del
caldén. Además, en particular, se considera
describir el desarrollo y la morfología de la
agalla, reconocer el morfotipo, identificar al
inductor, aportar información sobre la biología
de la agalla y del inductor y obtener datos
preliminares sobre la fauna asociada.
MATERIALES Y MÉTODOS
El estudio se llevó a cabo en fragmentos de
bosque de caldén próximos a Santa Rosa (La
Pampa, Argentina, 36°37´16” S, 64°19´28” O).
Corró Molas, B. M., Martínez, J. J. y Cornejo, L. G.
se distinguen compartimentos especializados
bien definidos anatómica y funcionalmente, con
variaciones citológicas e histoquímicas y tejidos
modificados especializados para la nutrición,
defensa y protección del inductor (Fernandes et
al., 2012; Jayaraman, 1983; Nogueira et al.,
2018; Oliveira et al., 2010a; Oliveira & Isaias,
2010; Rohfritsch, 1992; Stone & Schönrogge,
2003).
Por otro lado, las agallas pueden clasificarse
en morfotipos, principalmente sobre la base de
su morfología externa (Isaias et al., 2013). En
general, la forma, el tamaño y la estructura
interna son característicos para la especie
inductora y algunas propiedades como colores y
acumulación de sustancias están asociadas a la
planta hospedadora y al órgano o tejido vegetal
afectado (Cardoso et al., 2022; Dreger-Jaufret &
Shorthouse, 1992; Stone & Cook, 1998; Stone
& Schönrogge, 2003).
La estrategia de vida del inductor es otro
factor vinculado al desarrollo, caracterización y
biología de las agallas. El ciclo de vida del
inductor puede estar sincronizado con la
fenología de las plantas, con la persistencia del
órgano vegetal agallado o con la biología de los
parasitoides (Yukawa & Rohfritsch, 2005;
Raman, 2011).
En relación a la fauna asociada a las agallas,
los organismos involucrados cumplen diferentes
roles e intervienen en etapas específicas del
desarrollo de la agalla. En el caso de agallas de
cecidómidos, los parasitoides e inquilinos
invaden las agallas cuando contienen al inductor
y, los habitantes oportunistas en general
colonizan las agallas cuando están vacías o
después de la emergencia del inductor,
especialmente en agallas persistentes sobre la
planta (Yukawa & Rohfritsch, 2005, Martínez et
al., 2013; Almeida et al., 2014).
El caldén Prosopis caldenia Burkart
(Fabaceae) recientemente ha sido asignado a
Neltuma caldenia (Burkart) C. E. Hughes & G.
P. Lewis sobre la base de estudios filogenómicos
(Hughes et al., 2022). Es la especie arbórea
dominante en los bosques xerófilos del distrito
del Caldén en la ecorregión del Espinal (Burkart
et al., 1999). Es una Fabaceae endémica de la
Argentina, restringida a la ecorregión Espinal y
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En la zona las estaciones del año son bien
marcadas, la amplitud térmica es alta, ocurren
heladas, la temperatura media anual varía entre
14 °C y 16 °C, la máxima y mínima anual media
son 23,6 °C y 7°C respectivamente, las
temperaturas máximas absolutas pueden
alcanzar 44,0 °C y las mínimas absolutas pueden
ser hasta -13 °C (Cano, 2004, Casagrande et al.,
2006, Méndez et al. 2021). El clima en la zona
es subhúmedo seco y las lluvias están
concentradas en los meses estivales, siendo la
precipitación media anual para el período 1980-
2018 de 705,4 mm (Méndez et al., 2021).
Para los estudios histológicos fueron
colectados 20 braquiblastos con agallas durante
verano, primavera, otoño e invierno; la
colección de hojas maduras sin agallas se realizó
en primavera. Las muestras fueron fijadas en
FAA (alcohol 96° - agua destilada - formol -
ácido acético glacial en proporción 10:7:2:1) y
conservadas en alcohol 70° (D´Ambrogio de
Argüeso, 1986).
Para identificar la fauna asociada fueron
colectadas a mediados del invierno 138 agallas
de las que fueron diseccionadas 159 cámaras.
Las agallas están formadas de 1 a 3 cámaras y
después de estar expuestas varios meses al
ambiente pueden presentar daños físicos, en
algunos casos la agalla completa está dañada y
en otros casos, una parte o alguna de las cámaras
de la agalla está dañada. Así, la información de
la fauna asociada fue asociada al número de
cámaras diseccionadas que no presentaron daños
físicos.
Identificar el sitio de oviposición e iniciación
de la agalla es una tarea difícil de lograr en el
campo porque no es visible a simple vista y
ocurre en un lapso breve, que es la brotación del
caldén. Por tal motivo, se concentró la búsqueda
en un árbol de caldén seleccionado por presentar
gran cantidad de agallas. En el momento de la
brotación, fueron colectados brotes cada dos
días y examinados minuciosamente con
microscopio estereoscópico en laboratorio.
Para obtener una aproximación del tamaño
relativo de la agalla unicameral, se midió el
ancho máximo de 12 agallas con el inductor
vivo en su interior (6 agallas en crecimiento y
con la LII, 6 agallas desarrolladas y con la larva
III).
Las características anatómicas fueron
estudiadas sobre cortes a mano alzada y
preparados temporarios de 24 agallas en total (6
de cada estación anual). Estos preparados fueron
coloreados con safranina y azul de toluidina en
solución acuosa. Para detectar la ubicación
histológica de almidón, lignina y taninos se
utilizaron los reactivos lugol, cloruro férrico y
floroglucina-ácido clorhídrico respectivamente
sobre los cortes a mano alzada. Por otro lado, 2
agallas colectadas en la primavera fueron
incluidas en parafina, según la técnica
convencional (D´Ambrogio de Argüeso, 1986)
cortadas con micrótomo Microm HM 310-tipo
rotativo y coloreadas con safranina-verde
rápido. Durante el procesamiento de estas
preparaciones se utilizó Pathoclear® Plus
(Biopack®) como sustituto del solvente xileno.
Los adultos del inductor fueron obtenidos de
agallas colectadas a fines del invierno y
mantenidas en el laboratorio hasta la
emergencia. Para identificar al inductor se
realizaron preparados microscópicos
permanentes en Bálsamo de Canadá natural de
larvas y adultos, siguiendo las técnicas
propuestas para este grupo de insectos (Gagné,
1994). Se utilizaron las claves de Gagné (1989,
1994, 2018) para la determinación taxonómica
de los insectos.
Las observaciones fueron realizadas con
microscopios ópticos, LabKlass XSZ-146 AT
(muestras vegetales) y Zeiss Primostar (muestras
del insecto inductor) y con microscopio
estereoscópico Motic SMZ 168 TL. Las
fotografías fueron obtenidas con cámara digital
Sony 20,4 MP adosada a los instrumentos
ópticos.
RESULTADOS
Pecíolo sin agallas
El pecíolo de la hoja bipinnada del caldén
posee una glándula circular en el extremo distal,
sobre la superficie adaxial y un pulvino primario
en el extremo basal. Además, entre el pecíolo y
la base foliar se observa externamente la
hendidura por donde ocurre la abscisión foliar
(Figura 1). Estructuralmente, el pecíolo y el
pulvino primario comparten la misma
organización general: epidermis uniestrata con
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tricomas filiformes unicelulares y cutícula
gruesa, corteza, anillo central de tejidos
vasculares y médula (Figuras 2A-H). En
particular, en el pecíolo se observan estomas,
una a dos capas de colénquima subepidérmico
más desarrollado en la superficie abaxial,
parénquima cortical diferenciado en un
parénquima periférico fotosintético, un
parénquima fundamental con células taníferas
dispersas y un parénquima interno perivascular
formado por 1-2 estratos de células con
amiloplastos y cristales prismáticos (Figuras 2A,
C, E, G). Varias capas de fibras lignificadas
circundan a los tejidos vasculares que forman un
anillo alrededor de una médula parenquimática
estrecha y en general, lignificada (Figuras 2A,
G). Hacia la cara adaxial se encuentran 2-3
haces vasculares colaterales pequeños, con
casquetes de fibras lignificadas (Figura 2A).
En el pulvino primario, se observa la
epidermis sin estomas y la corteza, más amplia
y uniforme que en el pecíolo. El parénquima
cortical es más homogéneo que el del pecíolo y
puede contener antocianos. En la corteza se
diferencia un parénquima uniforme tanífero con
células grandes y en 1-2 dos estratos más
internos de células con amiloplastos y cristales
prismáticos (Figuras 2B, D, F). Los tejidos
vasculares, dispuestos en anillo, están rodeados
por una vaina perivascular de tejido
esclerenquimático no lignificado. En corte
longitudinal estas células esclerenquimáticas
con paredes celulares gruesas, son largas como
las fibras. La médula es más amplia que en el
pecíolo y, en general, está poco o no lignificada
(Figuras 2B, H).
Los taninos fueron detectados en algunas
células epidérmicas, células de los radios
medulares, células del floema, en la médula y,
principalmente, en células del parénquima
cortical del pecíolo y del pulvino primario. El
almidón fue detectado, principalmente, en
células parenquimáticas adyacentes al anillo
esclerenquimático perivascular en el pecíolo y
el pulvino. La lignina en el pecíolo fue detectada
en el xilema, el anillo esclerenquimático
perivascular y en los casquetes de los haces,
mientras que en el pulvino primario, sólo en el
xilema.
Inductor y Agalla
El insecto inductor de la agalla estudiada es
univoltino, su ciclo de vida se desarrolla desde
una primavera a la primavera del año siguiente.
La especie se encuentra en proceso de
descripción, corresponde a la familia
Cecidomyiidae supertribu Lasiopteridi y muy
probablemente a un género inédito (Insecta,
Diptera). El ciclo de vida del inductor
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Figura 1. Hoja bipinnada madura del braquiblasto de
caldén. Círculo: detalle del pulvino primario y la base
foliar. e: estípulas, g: glándula circular, p: pulvino
primario, pe: pecíolo, flecha: hendidura por donde
ocurre la abscisión foliar. Barra = 1 cm.
Figure 2. Mature bipinnate leaf of the caldén
brachyblast. Circle: detail of the primary pulvinus and
the leaf base. e: stipules, g: circular gland, p: primary
pulvinus, pe: petiole, arrow: slit through which leaf
abscission occurs. Bar = 1 cm.
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Figura 2. Cortes transversales de pecíolo y pulvino primario sin agallas y detección histoquímica de metabolitos. A: Pecíolo;
B: Pulvino primario; C y D: reacción de cloruro férrico para detectar taninos, en pecíolo (C) y en pulvino primario (D); E y F:
reacción de lugol para detectar almidón (flechas), en pecíolo (E) y en pulvino primario (F); G y H: Reacción de floroglucina-
ácido clorhídrico para detectar lignina en pecíolo (G) y en pulvino primario (H). a: parénquima amilífero, c: colénquima, e:
vaina perivascular esclerenquimática, f: floema, h: haces colaterales, m: médula, p: parénquima cortical, t: tricoma, x: xilema.
Barras = 100 µm.
Figure 2. Cross sections of petiole and primary pulvinus without galls and histochemical detection of metabolites. A: Petiole,
B: primary pulvinus, C and D: ferric chloride reaction to detect tannins, in petiole (C) and in primary pulvinus (D), E and F:
Lugol reaction to detect starch (arrows), in petiole (E) and in primary pulvinus (F), G and H: phloroglucin-hydrochloric acid
reaction to detect lignin in petiole (G) and in primary pulvinus (H). a: starchy parenchyma, c: collenchyma, e: sheath perivascular
sclerenchyma, f: phloem, h: collateral bundle, m: pith, p: cortical parenchyma, t: trichome, x: xylem. Bars = 100 µm.
44
se orienta aproximadamente perpendicular al eje
longitudinal del pecíolo.
El inicio de la agalla ocurre a principios de
la primavera en las hojas jóvenes, pequeñas y en
desarrollo (Figura 4A). Si bien no fue posible
observar la oviposición, se pudo observar a la
larva I sobre la superficie epidérmica del
pecíolo, en los primeros momentos de la
inducción. La larva I induce la proliferación de
las células epidérmicas y subepidérmicas
próximas, de manera que se forman dos
proyecciones lobuladas sobre la larva, una
superior y otra inferior (Figura 4B, C). A medida
que las proyecciones crecen y rodean a la larva
llegan a tocarse por los bordes dejando en el
interior un espacio, la cámara larval. En este
momento, la agalla es perceptible a simple vista,
presenta color verde claro brillante y
consistencia carnosa y turgente por su alto
contenido de agua. Su aspecto general es
globoso porque las partes superior e inferior
juntas forman una unidad y se encuentran
firmemente unidas sin estar fusionadas (Figuras
5A, B). En general, la agalla unicameral tiene
forma esférica a subesférica (Figuras 5A, B y
6B-E), mientras que las agallas con dos y tres
cámaras tienden a ser más anchas y aplanadas
(Figuras 4D, E). Externamente, la zona de
contacto entre las partes superior e inferior
queda definida en el área
ecuatorial de la agalla y se
identifica a simple vista a modo
de una hendidura o surco. Este
surco recorre la circunferencia de
la agalla sin cerrar el círculo, es
decir, es incompleto (Figuras 6B-
E). La parte superior de la agalla,
con forma de protuberancia
convexa, funciona a modo de tapa
de la cámara larval y la parte
inferior contiene la porción más
cóncava de la cámara (Figuras
6E) y los tejidos vasculares
característicos del pecíolo. La
cámara larval en sección
longitudinal presenta contorno
elíptico y en sección transversal
aproximadamente plano cóncavo
(Figuras 5C, D), el techo varía de
comprende los estados de huevo, larva (larva I,
II y III), pupa y adulto. Los estados de larva y
pupa se desarrollan dentro de la agalla. Luego
de la emergencia del adulto, la agalla persiste
vacía en la planta. En el área de estudio, la larva
I se observa a principios de la primavera, la
larva II hasta finales del verano, la larva III
alcanza su madurez durante el otoño y
permanece durante todo el invierno en el interior
de la agalla. La pupa comienza a desarrollarse
entre finales del invierno e inicio de la
primavera, se trata de un estado breve ya que
rápidamente comienzan a emerger los adultos.
Las agallas se encuentran únicamente en las
hojas de los braquiblastos y, usualmente, hay
varias agallas en cada braquiblasto (Figura 6A).
La mayoría están desarrolladas en el extremo
basal del pecíolo y la base foliar. Con menor
frecuencia se encuentran en el extremo distal del
pecíolo y, excepcionalmente, en el raquis y
peciólulos de la hoja (Figuras 3A, B). En
general, se forma una agalla por hoja, aunque
pueden observarse dos o tres (Figura 3B). Cada
agalla puede contener de 1 a 3 cámaras con una
larva inductora por cámara. Una agalla
unicameral que ha completado su desarrollo y
contiene a la larva III alcanza en promedio 2,31
mm de ancho máximo. En la mayoría de las
agallas unicamerales, el eje mayor de la cámara
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Figura 3. Hojas bipinnadas maduras de caldén con agallas. A: agalla
en el raquis; B: dos agallas en los extremos basal (pulvino primario) y
apical del pecíolo. Barras: A = 2 cm, B = 1 cm.
Figure 3. Caldén bipinnate leaves with galls. A: gall on the rachis; B:
two galls at the basal (primary pulvinus) and apical ends of the petiole.
Bars: A = 2 cm, B = 1 cm.
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lignificadas y, en la parte superior de la agalla,
se observan pequeños haces vasculares incluidos
en el parénquima cortical más interno, dispersos
alrededor de la cámara. A nivel de la hendidura
o surco, las células epidérmicas en la zona de
contacto de las proyecciones superior e inferior
adquieren formas con extremos libres aguzados
que se complementan una con otra,
conformando un ajuste o cierre (Figuras 5D,
7D). La epidermis de la agalla en vista
superficial presenta contornos celulares
rectilíneos, paredes celulares gruesas y ausencia
de estomas. En las células epidérmicas y las
parenquimáticas subepidérmicas se detectó la
presencia de taninos y de lignina, en el
parénquima cortical se observaron cristales
(Figura 5C). La agalla unicameral colectada a
plano a levemente convexo y el piso es cóncavo.
En el corte transversal de la agalla joven se
observa la cutícula gruesa, la epidermis con
tricomas unicelulares, una amplia zona cortical
con escasos espacios intercelulares adyacente a
grandes células parenquimáticas con paredes
celulares finas hacia el interior de la agalla. A
continuación, se observa una zona más interna
de células parenquimáticas con paredes
celulares gruesas, algunas lignificadas, que
forman una vaina pluriestrata alrededor de un
abundante tejido parenquimático uniforme y
compacto que constituye la pared de la cámara
larval en contacto con la larva. El sistema
vascular, en la parte inferior de la agalla consta
de los haces vasculares del pecíolo dispuestos
en semicírculo con casquetes de fibras
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Figura 4. Agallas en crecimiento sobre hojas en desarrollo. A-C: agalla unicameral; A: agalla en la zona del pulvino primario,
en el extremo basal del pecíolo; B: detalle de agalla y la larva (flecha) expuesta, el color rosado se debe a la presencia de
antocianos, C: corte superficial y longitudinal para observar la larva (flecha) y la cámara larval en formación, tinción con azul
de toluidina para generar contraste; D y E: agalla bicameral; D: agalla vista de frente con la parte superior (flechas); E: se
retiró parte de la agalla para observar la ubicación de las larvas. ag: agalla, gl: glándula central del pecíolo, pe: pecíolo, pi:
pinna. Barras: A, B, D, E = 1 mm, C = 5 µm.
Figure 4. Galls growing on developing leaves. A-C: unicameral gall; A: gall in the area of the primary pulvinus, at the basal end
of the petiole; B: detail of the gall and the larva (arrow) exposed, the pink color is due to the presence of anthocyanins; C:
superficial and longitudinal section to observe the larva (arrow) and forming larval chamber, stained with toluidine blue for
contrast; D and E: bicameral gall; D: gall seen from the front with the upper part (arrows); E: part of the gall was removed to
observe the location of the larvae. ag: gall, gl: central petiole gland, pe: petiole, pi: pinna. Bars: A, B, D, E = 1 mm, C = 500 µm.
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Figura 5. Agallas en la fase de crecimiento y desarrollo. A-C: agallas color verde claro en hojas jóvenes; A, B: aspecto
general; C: corte transversal de la agalla a mano alzada con la reacción de cloruro férrico, en negro los taninos; D: corte
transversal con micrótomo de la agalla en hoja madura, tinción safranina-verde rápido. ep: epidermis, cl: cámara con la
larva, i: parte inferior de la agalla, p: parénquima de la pared de la cámara, pc: parénquima cortical, s: parte superior de
la agalla, su: surco, v: zona que dará lugar a la vaina esclerenquimática, algunas células ya poseen lignina en las
paredes celulares, zc: zona de contacto. Barras: A = 5 mm, B-D = 1 mm.
Figure 5. Galls in the growth and development phase. A-C: light green galls on young leaves; A, B: general aspect; C:
freehand cross section of gall with ferric chloride reaction, tannins in black; D: microtome cross section of gall, safranin-
fast green staining. ep: epidermis, cl: chamber with the larva, i: lower part of the gall, p: parenchyma of the chamber
wall, pc: cortical parenchyma, s: upper part of the gall, su: groove, v: zone that will give rise to the sclerenchyma sheath,
some cells already have lignin in the cell walls, zc: contact zone. Bars: A = 5 mm, B-D = 1 mm.
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mediados de la primavera con la larva II en el
interior en promedio alcanzó 2,02 mm de ancho.
A inicios del verano, la agalla es color
castaño-amarillo claro (Figuras 6A-E). A
medida que avanza el verano, la epidermis y el
parénquima subepidérmico acumulan más
taninos, el parénquima cortical, muy extenso en
la parte superior, adquiere consistencia seca y
las células mueren (Figura 7A). Hacia el límite
interno de la corteza, se observa en dirección a
la cámara un parénquima amilífero y a
continuación hacia la periferia, se observan
células parenquimáticas en hileras ordenadas
formando capas, similar a la disposición
estratificada típica del súber (Figura 7B). Las
células parenquimáticas lignificadas aledañas a
la pared de la agalla se transforman en
esclereidas que conforman una vaina
esclerenquimática (Figuras 7A, B). El
parénquima que forma la pared de la cámara
larval presenta variaciones en sus células, las
más alejadas o periféricas tienen cristales y
abundantes amiloplastos, las células más
próximas a la luz de la cámara larval presentan
citoplasma denso, pocos a muy escasos
amiloplastos y núcleo grande, toda la pared
constituye el tejido nutritivo para la larva del
inductor (Figuras 7A-C). En la zona de contacto
o cierre, las células epidérmicas con extremos
aguzados que se complementan ya presentan sus
paredes engrosadas y lignificadas (Figuras 7A,
E).
En las agallas analizadas desde finales del
verano y hasta el otoño-invierno se observa una
sucesión de modificaciones histológicas en
concomitancia con la transformación de la larva
II a la larva III del inductor. Entre los cambios
histológicos más importantes se observa el
aplastamiento de muchas de las células
nutritivas para formar una capa compacta en
contacto con la larva III, la disminución de
amiloplastos y el aumento de la distinción del
aspecto estratificado del súber. La larva III
madura ocupa todo el espacio de la cámara a
diferencia de la larva II, que es de menor
tamaño, no oblitera la cavidad y puede
desplazarse por el interior de la cámara larval.
En otoño los foliólulos y raquis caen, pero las
agallas persisten en la planta durante el invierno
(Figura 8A). En las hojas con la agalla
desarrollada en el extremo basal del pecíolo, se
pierde la hendidura entre la base foliar y el
pecíolo que es por donde ocurre la abscisión en
la hoja sin agalla. Las estípulas pueden persistir
visibles en la parte inferior de la agalla.
En el momento de la emergencia del adulto,
las partes superior e inferior de la agalla son
Morfología y biología de la agalla foliar globoide inducida por un cecidómido (diptera) en Neltuma caldenia (Fabaceae)...
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Figura 6. Agallas color castaño amarillo en hojas maduras. A: aspecto general; B-D: agalla unicameral; B: vista de
frente; C-D: vista lateral; E: agalla unicameral en corte transversal. cl: cámara larval, es: estípula persistente en la
agalla, i: parte inferior de la agalla, p: pecíolo, s: parte superior de la agalla, su: surco. Barras: A = 1 cm, B-D = 1
mm.
Figure 6. Light yellow-brown galls on mature leaves. A: general aspect; B-C: single chambered gall; B: front view:
C-D: side view; E: single-chambered gall in cross section. cl: larval chamber, es: persistent stipule on gall, i: lower
part of gall, p: petiole, s: upper part of gall, su: groove. Bars: A =1 cm, B-D = 1 mm.
48
separadas por la presión que ejerce el inductor.
La exuvia del insecto queda en la abertura
generada en la agalla y el adulto abandona la
agalla (Figura 8B).
En las hojas agalladas, en general la lámina
foliar bipinnada mantiene las características
morfológicas observadas en las hojas sin agallas,
a veces con pinnas de menor tamaño. Sin embargo,
Corró Molas, B. M., Martínez, J. J. y Cornejo, L. G.
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Figura 7. Agallas en diferenciación y maduración, corte transversal, A-D: agalla madura; E: agalla que continúa en
proceso de diferenciación; A: aspecto general; B: detalle de la pared de la agalla; C: detalle del tejido nutritivo con la
reacción positiva de lugol, el almidón contenido en amiloplastos; D-E: zona de contacto o cierre entre las partes superior
e inferior con las células epidérmicas modificadas; D: células con extremos libres aguzados y paredes celulares
lignificadas (flechas); E: células epidérmicas con extremos aguzados y paredes celulares finas (flecha). cl: cámara larval,
e: epidermis, h: tejidos vasculares, pa: parénquima amilífero, pe: tejidos vasculares del pecíolo; s: parénquima cortical
de la parte superior, sb: súber, v: vaina esclerenquimática con cristales, tn: tejido nutritivo, tna: tejido nutritivo amilífero,
tnt: tejido nutritivo típico, zc: zona de contacto. Barras: A = 1000 µm, B-E = 100 µm.
Figure 7. Cross section of galls in in differentiation and mature phase. A-D: mature gall; E: gall in differentiation process;
A: general aspect; B: detail of the gall wall; C: detail of the nutritive tissue with the lugol reaction, the starch contained in
amyloplasts; D-E: zone of contact or closure between the upper and lower parts with modified epidermal cells; D: cells
with sharp free ends and lignified cell walls (arrows); E: epidermal cells with thin cell walls (arrow). cl: larval chamber, e:
epidermis, h: vascular tissues, pa: starchy parenchyma, pe: vascular tissues of the petiole; s: upper cortical parenchyma,
sb: cork, v: sclerenchyma sheath with crystals, tn: nutritive tissue, tna: starchy nutritive tissue, tnt: typical nutritive tissue,
zc: contact zone. Bars: A = 1000 µm, B-E = 100 µm.
49
se observan modificaciones exomorfológicas
notorias por el acortamiento o la ausencia del
pecíolo y la ausencia del pulvino primario.
De las 159 cámaras de agallas maduras
inspeccionadas a mediados del invierno, se
observó que sólo en 4 cámaras se encontraron
larvas III del inductor. Por otra parte, 142
cámaras estaban vacías y 13 contenían larvas y
pupas de insectos no inductores. Los insectos no
inductores encontrados fueron identificados
como larvas de curculiónidos (Coleoptera) y de
especies no identificadas de parasitoides de
diversas familias del orden Hymenoptera. En la
parte superior seca de la agalla se encontraron
ácaros (Chelicerata, Acari). En estas agallas con
otros organismos no inductores, no se
observaron diferencias exomorfológicas con las
agallas producidas por el inductor cecidómido
DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES
En el caldén, la estructura anatómica del
pecíolo y pulvino primario sin agalla y el
contenido de taninos y cristales en partes foliares
son similares a los descriptos en otras especies de
Neltuma (Meyer & Morton, 1971; Vilela, 1993;
Corró Molas et al., 2017; Gómez et al., 2019;
Hughes et al., 2022). La vaina perivascular no
lignificada en el pulvino primario coincide con las
observaciones en otras Fabaceae (Rodrigues &
Machado, 2004, 2006).
Durante el desarrollo de la agalla estudiada, los
cambios inducidos más significativos fueron en la
estructura, función y contenido de sustancias de
las células de la epidermis y del parénquima de la
corteza. Las transformaciones histológicas
observadas, como la lignificación de células
epidérmicas en la zona de contacto o cierre y de
las células parenquimáticas que conforman las
esclereidas de la vaina esclerenquimática, revelan
el control que ejerce el inductor sobre la
rediferenciación de los tejidos del huésped y la
histolocalización de metabolitos primarios y
secundarios (Bragança et al., 2017; Isaias et al.,
2014).
La agalla en la hoja de N. caldenia
corresponde según la forma al morfotipo globoide
(Isaias et al., 2013) y es inducida por una especie
univoltina de díptero cecidómido perteneciente a
la supertribu Lasiopteridi (Gagné 1989, 1994,
2018). En el área de estudio, la estrategia de vida
del inductor coincide con la estrategia tipo IIA de
Yukawa y Rohfritsch (2005) pues, las larvas
maduran lento, alcanzando la madurez antes del
invierno. Los adultos emergen en la primavera
con la brotación de las hojas del caldén. Esta
sincronización permite al inductor contar con el
recurso para la formación de la agalla (Rohfristch,
1992).
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Figura 8. Agallas en invierno. A: aspecto general; B: dos agallas, una agalla con la exuvia del inductor después de la
emergencia (flecha blanca) y la otra agalla tiene un orificio de salida de un ocupante no inductor (flecha negra). Barras
= 5 mm.
Figure 8. Galls in winter. A: general aspect; B: ttwo galls, one gall with the exuviae (white arrow) of the inducer after
emergence and the other gall has an exit hole (black arrow) from a non-inducer occupant. Bars = 5 mm.
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Corró Molas, B. M., Martínez, J. J. y Cornejo, L. G.
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En las plantas caducifolias, los insectos
inductores de agallas en general transcurren el
periodo invernal en el suelo, pero en algunos casos
la agalla con el inductor en el interior sobrevive el
período invernal sobre la planta (Yukawa &
Rohfristch, 2005). Tal es el caso de la agalla
globoide en el caldén, donde el desarrollo de esta
altera la zona de abscisión foliar y la agalla no cae.
El sitio específico en la hoja donde se desarrolla
la agalla (base foliar, pecíolo o pulvino) sería
determinante para la persistencia de la agalla en la
planta. Esto no ocurre con la otra agalla foliar del
caldén inducida en los foliólulos por el
cecidómido Rhopalomyia caldeniae, una especie
multivoltina cuya última generación de cada
temporada cae al suelo en estado de larva madura
por efecto de la abscisión foliar (Cornejo et al.,
2019; Corró Molas et al., 2017).
La estructura interna de la agalla analizada es
acorde con las características descriptas en otras
agallas de cecidómidos (Costa et al., 2018; Isaias
et al., 2014; Mishra & Patni, 2015; Nogueira et al.,
2018; Rohfritsch, 1992) tales como la distinción
de zonas de tejidos especializados en
compartimentos dispuestos alrededor de la cámara
larval y el desarrollo en fases (inducción,
crecimiento y diferenciación, maduración y
dehiscencia).
La transición entre dichas fases es gradual,
principalmente entre las dos primeras. En la fase
de inducción, comienza la formación de la agalla
y se establecen las primeras condiciones que
conducirán a que la agalla desarrolle la forma
globoide y cerrada. Se produce el inicio del
crecimiento diferencial de los tejidos próximos a
la larva y la orientación de la cámara larval con su
eje mayor aproximadamente perpendicular al eje
longitudinal del pecíolo. Posiblemente, la posición
particular de la larva I sobre la epidermis y el
comportamiento de alimentación estén
relacionados (Formiga et al., 2011; Isaias et al.,
2014; Jayaraman, 1983; Rohfristch, 1992). Las
agallas analizadas en el caldén son inducidas
únicamente en las hojas de los braquiblastos,
mostrando un proceso de selección del recurso y
del sitio de oviposición por parte del galígeno
(Kraus, 1996; Raman et al., 2005). En la brotación
de la especie, las pequeñas hojas jóvenes del
braquiblasto forman un conjunto compacto que no
ocurre con una única hoja o lámina. Esta
condición foliar posiblemente otorgue sombra y
aporte mayor protección contra los factores
ambientales a la larva I que está más expuesta en
las primeras etapas de la fase de inducción.
Factores como la lluvia, el viento, la desecación y
los predadores son críticos para la larva en las
primeras etapas del proceso de iniciación de la
agalla (Rohfristch, 1992). Similar propuesta ha
sido publicada para otras agallas de cecidómidos,
donde la hoja joven plegada podría conferir
protección al huevo y a la larva (Birch et al.,
1992).
En la fase de crecimiento y diferenciación se
observa la mayor cantidad de cambios
morfológicos y estructurales, algunos de los cuales
son perceptibles a simple vista como la apariencia
de la agalla. Se produce un incremento del tamaño
de la agalla, logrando su forma globoide. Además,
se profundiza el surco ecuatorial, demarcando
claramente las partes superior e inferior. La
consistencia de la agalla, carnosa y el color verde
claro, pasan a una consistencia seca y color
castaño-amarillo.
Desde el punto de vista estructural e
histológico, los tejidos más internos alrededor de
la cámara larval forman tres compartimentos o
zonas bien definidos. El compartimento más
externo formado por la epidermis y el parénquima
cortical cumple diversas funciones a medida que
el desarrollo de la agalla progresa, especialmente
en la parte superior de la agalla. En las primeras
etapas, cuando la agalla es verde claro, el
parénquima cortical es activo fotosintéticamente
y reserva agua, esto podría facilitar la provisión de
recursos para los tejidos que están alejados de los
tejidos vasculares, contribuiría a mantener
condiciones microambientales favorables en el
interior de la agalla y podría participar en la
expansión de la parte superior. El contenido de
agua del parénquima ha sido observado como
reserva de agua en agallas de ambientes secos
(Nogueira et al., 2018) y el efecto de la turgencia
podría ayudar a alcanzar la forma en una agalla en
formación (Martini et al., 2020). Cuando la parte
superior de la agalla adquiere una consistencia
seca y color castaño amarillo, los taninos y lignina
que se localizan en los tejidos periféricos
(epidermis y parénquima subepidérmico), podrían
51
contribuir a la defensa y protección (Mishra &
Nogueira et al., 2018; Patni, 2015).
Específicamente, la lignina confiere a los tejidos
vegetales resistencia a la compresión, rigidez ante
la flexión, impermeabilización y defensa (Evert,
2008). En particular, su presencia en los tejidos
más periféricos de la agalla podría reforzar la
integridad y el soporte físico de la porción más
externa de la cubierta de la agalla que durante la
época invernal y sin la cobertura foliar, estaría más
expuesta a daños superficiales por agentes
abióticos y bióticos.
En la agalla globoide, la presencia de súber
constituido por capas de células en hileras es una
característica anómala muy singular que no ocurre
en la hoja del caldén sin agalla. En este sentido el
súber podría ser considerado como un tejido
ectópico acorde al felógeno ectópico descripto en
una agalla caulinar (Jorge et al., 2022). Por otro
lado, en la agalla estudiada, el súber tiene un
origen profundo en los tejidos agallados y los
tejidos que quedan por fuera, parénquima y
epidermis, que terminan muriendo, permanecen
en la agalla formando una importante y gruesa
cubierta protectora. Esto no ocurre en otras agallas
foliares de cecidómidos donde la epidermis es
reemplazada por la formación superficial de
felógeno y peridermis (Kraus, 1996; Albert et al.,
2013). En la agalla globoide, esta gruesa cubierta
compuesta por súber-parénquima-epidermis
podría aumentar las propiedades de aislación e
impermeabilización características del súber en
las plantas (Evert, 2008) y constituir un rasgo con
valor adaptativo para este galígeno (Stone &
Schörnrogge, 2003).
El siguiente compartimento está constituido
por esclereidas lignificadas y comprende a la
vaina esclerenquimática concéntrica a la pared de
la cámara larval. Podría aportar el soporte físico
del cuerpo de la agalla y contribuir a la protección
mecánica, tal como ha sido observado en otras
agallas de cecidómidos (Corró Molas et al., 2017;
Costa et al., 2018; Jayaraman, 1983; Kraus et al.,
1996; Mishra & Patni, 2015; Rohfritsch, 1992).
Por otro lado, la continuidad entre la vaina
esclerenquimática y las esclereidas de la zona de
contacto o cierre, a modo de una barrera
lignificada, podría asegurar la aislación del
espacio interno de la cámara y mantener al
inductor en condiciones de humedad adecuadas
(Formiga et al., 2011).
El último compartimento compuesto por el
tejido nutritivo para el insecto inductor tiene
aspecto uniforme y posee diferenciación en el
contenido celular de almidón. Las células más
periféricas constituyen el tejido nutritivo amilífero
con funciones de reserva y las células más
próximas a la larva con escaso a nulo contenido
de almidón, constituyen el tejido nutritivo típico.
Esta especialización de la capa de tejido nutritivo
(Bronner, 1992) y el gradiente de almidón desde
la periferia hacia la cavidad de la cámara larval se
ha registrado en otras agallas de cecidómidos
(Bragança et al., 2017; Oliveira et al., 2010b).
Según Costa et al. (2018) y Rohfritsch, (1992) el
tejido nutritivo deriva de la transformación de la
epidermis y del parénquima subepidérmico
cuando la larva I no atraviesa la epidermis, sino
que es envuelta por estos tejidos.
En la agalla, el almidón se acumula en células
a ambos lados de la vaina de esclerenquimática,
en proximidad a los tejidos vasculares
neoformados, similar a la ubicación perivascular
del almidón en el pecíolo-pulvino primario no
agallados. En otra agalla foliar se observó una
disposición similar (Bragança et al., 2017). Estos
tejidos amilíferos en la agalla podrían cumplir un
rol en el mantenimiento de los tejidos vivos,
especialmente durante el inicio de la época
invernal y, del tejido nutritivo típico que en esta
agalla debe suministrar alimento a la larva durante
un tiempo prolongado (Bronner, 1992; Rohfritsch,
1992; Nogueira et al., 2018).
En la fase de maduración se mantiene la forma,
el color de la agalla y la consistencia seca del
parénquima cortical, se hace más notoria la
estratificación del súber y comienza la reducción
y el aplastamiento de la pared de la cámara larval.
En la agalla madura con el tejido nutritivo activo
se encuentra a la larva II, que luego da lugar a la
larva III. Posiblemente, en las etapas finales del
estadio de la larva III, ésta tenga una escasa a nula
actividad de alimentación. Esto podría conducir a
que el tejido nutritivo deje de ser activo, pierda
sus características (Raman, 2011) y adopte otra
función como protección y aislación, tal como ha
observado Kraus et al. (1996). Por otro lado, en
esta agalla, el conjunto de las características
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mencionadas podría contribuir a mantener la
agalla en buen estado físico, especialmente en
relación con el soporte mecánico e integridad
física del cuerpo de la agalla y aumentaría las
funciones de aislación, defensa y protección para
asegurar la supervivencia del inductor durante los
meses invernales.
En la fase de dehiscencia ocurre la emergencia
y salida del adulto por el desacople de las células
especializadas de la zona de contacto o cierre.
Estas células especializadas logran un
acoplamiento perfecto entre las dos partes
(superior e inferior) y facilitan una dehiscencia
mecánica no espontánea, coincidiendo con lo
observado en la agalla bivalva del caldén inducida
por R. caldeniae (Corró Molas et al., 2017,
Cornejo et al., 2019). Esta especialización celular
no fue registrada en otra agalla bivalva inducida
por el cecidómido Contarinia bivalviae sobre la
Fabaceae Acacia catechu, donde la dehiscencia
también ocurre por separación de las partes
(Jayaraman, 1983).
El modelo de desarrollo de la agalla estudiada
es consistente en forma general, con el modelo de
la agalla de cecidómidos denominada de cobertura
(“covering gall”) (Rohfritsch, 1992), pero con
algunas modificaciones. Según este modelo, la
larva ubicada externamente sobre la epidermis es
rodeada y cubierta por el crecimiento de los tejidos
vegetales próximos que se extienden a su
alrededor a modo de proyecciones delimitando la
cámara larval y el ostiolo. En la agalla estudiada
se observa carencia del ostiolo, siendo una agalla
cerrada. En ambientes secos, semiáridos una
agalla cerrada podría contribuir a mantener las
condiciones abióticas internas favorables para el
desarrollo del inductor (Stone & Schönrogge,
2003). Otra diferencia es que las proyecciones
alrededor de la larva son desiguales,
especialmente en tamaño y posición, la parte
superior es mayor y más gruesa que la parte
inferior. La parte superior es la porción de la agalla
que queda más expuesta a la radiación solar y al
ambiente. Como fue mencionado anteriormente,
el ciclo de vida del inductor es largo y la agalla
activa permanece en la planta un año, ambas
características exponen mayor tiempo al inductor
al ataque de parasitoides (Yukawa & Rohfritsch,
2005) y a daños producidos por agentes abióticos.
Posiblemente, una parte superior engrosada podría
funcionar como una barrera que dificulte el acceso
a otros ocupantes y provea protección ante los
factores abióticos durante el largo ciclo de vida. A
pesar de ello, y si bien en este trabajo no se
realizaron estudios específicos para identificar las
causas de mortalidad, a finales del invierno se
encontró un alto porcentaje de cámaras larvales
cerradas vacías, esto es 89,3 %, el 2,5 % contenían
a la larva III y el 8,2 % poseía inquilinos y
parasitoides.
Con relación a la fauna asociada a las agallas,
en este trabajo, se examinaron sólo agallas
anteriores a la emergencia y los roles identificados
tales como parasitoides (larvas de himenópteros)
e inquilinos (larvas de curculiónidos) coinciden
con los registrados en otras agallas del caldén
(Martínez et al., 2013; Cornejo et al., 2019). Se
encontraron habitantes oportunistas (ácaros) en
agallas con el inductor, a diferencia de lo
registrado en agallas caulinares en el caldén donde
los habitantes oportunistas, que corresponde a
hormigas de la especie Myrmelachista gallicola
Mayr, fueron encontrados en agallas abandonadas
(Martínez et al., 2013).
La información lograda en este trabajo
conduce a plantear la necesidad de futuros
estudios más profundos sobre la biodiversidad
asociada a estas agallas del pecíolo del caldén y
las interacciones biológicas que ocurren. Por otro
lado, las diferencias observadas en las agallas
desarrolladas en la hoja del caldén con morfotipos
globoide y bivalvo inducidas por cecidómidos
univoltinos y multivoltinos, podrían ser analizadas
como un caso de coespeciación (Jayaraman,
1983).
FINANCIAMIENTO
El presente trabajo fue realizado con
financiamiento de la Facultad de Ciencias
Exactas y Naturales, Universidad Nacional de
La Pampa (Proyecto nro. 30) y de la Agencia
Nacional de Promoción Científica y Tecnológica
(PICT 2017-3074).
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