Introducción

Las infecciones por bacterias de la familia Chlamydiaceae afectan humanos y animales con una gran amplitud de hospedadores y manifestaciones clínicas ⁽¹⁾. Algunas de esas infecciones tienen riesgo zoonótico comprobado, como las que causan C. psittaci y C. abortus y otras aún deben ser investigadas ⁽²⁾. Por su ciclo de vida único y dificultad en el aislamiento en el laboratorio convencional bacteriológico es que esta familia se ha comenzado a estudiar en profundidad gracias a las herramientas de biología molecular disponibles. Es por ello que la taxonomía del philum Chlamydiae se encuentra en constante revisión y ampliación.

En las aves, históricamente el único integrante de la familia Chlamydiaceae que se consideraba de importante fue C. psittaci. Sin embargo, son cada vez más los reportes de nuevas especies aisladas de brotes de infecciones respiratorias y gastrointestinales que no se deben a C. psittaci ^(3,4). En nuestro país, la producción avícola podría beneficiarse de datos epidemiológicos certeros de la circulación de estas especies, por lo que sería de gran utilidad contar con estudios de prevalencia asociados a datos clínicos y productivos.

Materiales y métodos

Se incluyeron en la presente revisión todas las publicaciones actuales (menos de 5 años) en las que se exponen cambios y propuestas de cambios en la taxonomía del phylum Chlamydiae publicadas por grupos de investigación de clamidias y consensos internacionales. Con respecto a las especies presentes en aves, se revisaron los reportes de la presencia de C. psittaci y otras en aves de compañía, de vida libre y de cría de los últimos 10 años en todo el mundo (tomando palabras claves en español e inglés como Chlamydiae, avian, pigeons, poultry, psittacosis). Las bases de datos consultadas corresponden a PubMed, Science Direct y SciELO. Se incluyeron los reportes con un número de muestras mayor a 50. Se consultaron referencias en artículos de revisión actualizados.

Resultados

Taxonomía y cambios en el philum Chlamydiae

Las clamidias son bacterias de vida intracelular obligada pertenecientes a la familia Chlamydiaceae. Esta familia se ubica taxonómicamente dentro del orden Chlamydiales, junto con otras 8 familias que comparten una similitud del 90% en las secuencias genómicas que codifican para el ARN ribosomal 16S ⁽⁵⁾. Si bien el orden Chlamydiales es el único que compone a la clase Chlamydiia y philum Chlamydiae, existen propuestas para establecer el orden Parachlamydiales ⁽⁶⁾. En 2019, el International Committee on Systematics of Prokaryotes (ICSP) Subcommittee on the taxonomy of Chlamydiae ratificó la clasificación vigente sin aceptar la propuesta del orden Parachalmydiales por considerarla preliminar aún, y con falta de evidencia metagenómica concluyente. ⁽⁷⁾

Dentro de la familia Chlamydiaceae se encuentran trece especies de un único género: Chlamydia trachomatis, C. abortus, C. muridarum, C. pneumoniae, C. psittaci, C. caviae, C. felis, C. pecorum, C. Suis, C. caviae y C. gallinacea y las dos últimas especies identificadas como Chlamydia serpentis y Chlamydia poikilothermis ^(8,9). Previamente, la familia se había dividido en dos géneros: Chlamydia y Chlamydophila⁽¹⁰) Sin embargo, en 2010, el Bergey ́s Manual of Systematic Bacteriology publicó una propuesta de retornar al género único Chlamydia para todas las especies descriptas de la familia Chlamydiaceae ya que la nomenclatura propuesta por Everett no ha sido ampliamente aceptada en la comunidad científica ^(8,11,12). Esta propuesta de rechazar la división del género Chlamydia fue confirmada ⁽⁸⁾ ya que las similitudes en las secuencias que codifican para el ARNr 16S y las características fenotípicas de todas las especies de la familia Chlamydiaceae no justifican la división en dos géneros.

En las aves, C. psittaci es la especie de mayor circulación, en especial en psitácidos y palomas, mientras que en aves de corral, existen numerosos reportes de aislamientos de C. gallinacea^(13–15), de la cual se desconoce su potencial zoonótico. También se han descripto infecciones aviares producidas por C. avium y la especie candidato Chlamydia buteonis. ^(16,17). Esta última especie ha sido aislada de una variedad de halcones en 2019 ⁽¹⁷⁾, pero aún no ha sido publicada oficialmente por el ICSP. Incluso, las especies clamidiales C. abortus, C. pecorum, C. trachomatis, C. suis y C. muridarum se han aislado en aves ^(15). Es por todo esto que la Organización Mundial por la Salud Animal (OIE) extendió la definición de clamidiosis aviar a todas las especies, no sólo C. psittaci, que se han demostrado como patógenos aviares ⁽¹⁾.

Ciclo de vida, transmisión y patología

Las bacterias del phylum Chlamidiae alternan su morfología y metabolismo entre dos estadíos: el cuerpo elemental (CE) y el cuerpo reticulado (CR). El CE es metabólicamente inactivo pero infectivo y permite la sobrevida extracelular, mientras que el CR es metabólicamente activo, no infectivo. Las clamidias se multiplican en el citoplasma de las células eucariotas susceptibles dentro de una vacuola denominada inclusión, formada por la fusión de las membranas de los compartimientos fagocíticos donde se internalizan los CE. Por cambios físicos en la membrana externa y en la condensación de su material genético, los CE se diferencian en CR, que multiplican dentro de la inclusión. Luego, los cuerpos reticulados se diferencian en nuevos cuerpos elementales que son liberados de la célula hospedadora para infectar nuevas células y comenzar el ciclo nuevamente. Este ciclo tan particular se sigue estudiando con técnicas de metabolómica y proteómica, ya que la biología de estos microorganismos y la interacción con el hospedador son claves en la transmisión y el desenlace exitoso de las infecciones ^(18,19).

La trasmisión de la infección se produce por inhalación de los cuerpos elementales que son eliminados por un individuo infectado, ya sea por secreciones o deposiciones. En particular, los cuerpos elementales de C. psittaci son muy resistentes a la temperatura y desecación y pueden mantenerse viables por mucho tiempo. ⁽²⁰⁾

Clínicamente, en las aves se observan síntomas respiratorios y/o gastrointestinales inespecíficos, que pueden incluir fiebre, letargo, rinorrea, secreciones conjuntivales, disminución de peso y de producción de huevos en aves de corral. También es frecuente observar deterioro del plumaje. La infección puede evolucionar en una enfermedad sistémica, dependiendo de la especie y condiciones del hospedador, así como también de la virulencia de la especie y genotipo de Chlamydia involucrado. Los cuerpos elementales de las bacterias pueden eliminarse por un largo período de tiempo, provocando la diseminación a otras aves (y humanos en contacto con las aves) que derivan en los brotes con importantes pérdidas económicas. A su vez, las aves de compañía o de vida libre en ciudades actúan como reservorios y vectores de estos patógenos pudiendo trasmitirlos a los humanos, de allí que el estudio de la presencia de clamidias en aves (y/o sus heces) en plazas y establecimientos de cría ha cobrado importancia en todo el mundo ^(14,21–26).

Especies de importancia en aves: Características biológicas y epidemiología

Chlamydia psittaci

Chlamydia psittaci es el agente clamidial más frecuentemente aislado en aves de distintas especies (más de 400). Al igual que la mayoría de las clamidias ampliamente estudiadas, las variaciones en el gen ompA que codifica para la proteína principal de membrana externa (MOMP) son las que determinan la clasificación en distintos genotipos. En el caso de C. psittaci, se han descripto nueve genotipos (A-F, E/B, WC y M56), algunos de ellos con mayor asociación a un determinado hospedador ^(27–29). Los genotipos A - F se encuentran principalmente en aves psitácidas, mientras que el genotipo B es el de mayor prevalencia en palomas, el C en patos y gansos y el D en pavos. El genotipo E se ha detectado en varias especies de aves, incluyendo palomas. Los genotipos WC y M56 se asocian mayormente a mamíferos, ganado y roedores principalmente ⁽³⁾. Las infecciones en humanos son, en su mayoría, causadas por el genotipo A, aunque esto puede deberse a que se detecte con mayor frecuencia por la gravedad de la infección. La patología causada por C. psittaci en humanos es denominada psitacosis u ornitosis, y su curso puede ser asintomático o manifestarse como una infección respiratoria leve, moderada, o una neumonía adquirida en la comunidad grave con requisitos de asistencia ventilatoria mecánica (30). Se estima que la infección es subdiagnosticada, ya que no se incluye en los estudios microbiológicos de rutina, salvo que exista un nexo epidemiológico que así lo justifique. Sin embargo, debe considerarse que la alta circulación de C. psittaci en aves libres y domesticadas presentes en distintas ciudades y temperaturas del mundo, podría explicar muchos casos de neumonías atípicas sin diagnóstico definitivo ⁽³¹⁾. Dichas infecciones requieren el tratamiento con los antibióticos adecuados para detener el curso de la misma y evitar la utilización innecesaria de los que no son efectivos en la infección por clamidias ^(32,33).

En distintas partes del mundo, principalmente en Europa y Asia, se ha detectado la presencia de C. psittaci en aves psitácidas de compañía y de vida libre en parques y en palomas de plazas de ciudades de Holanda, Suiza, Polonia, España, Italia, Taiwan e Irán ^{(14,23–26,28,31,34–37),} y en menor medida en América ^(38,39) utilizando técnicas de biología molecular para amplificar el material genético en las heces o en muestras de las aves. Los distintos algoritmos de detección e identificación incluyen PCR en tiempo real de familia Chlamydiaceae, PCR y genotipificación y/o microarrays ^(40,41). En estudios de seroprevalencia se utilizaron inmunoensayos para detección de anticuerpos, obteniendo valores de prevalencia muy altos dependiendo de la población ⁽¹⁴). En nuestro país, se realizó un estudio similar muestreando las heces de palomas de más de 10 plazas y parques de la Ciudad de Buenos Aires, en el que se detectó un 9% de prevalencia de ADN de Chlamydiaceae en las heces de las aves y la presencia del genotipo B de C. psittaci ⁽⁴²⁾.

Chlamydia gallinacea y Chlamydia avium

Estas dos especies fueron establecidas como tales en el estudio minucioso de 11 aislamientos de aves con síntomas respiratorios y/o gastrointestinales sin identificación definitiva ^(43). Seis de éstos aislamientos eran provenientes de aves psitácidas y palomas (hisopados cloacales, contenido intestinal, heces y bazo) en Alemania, Italia y Francia; y los cinco restantes se habían obtenido de hisopados cloacales de pollos en Francia, en coincidencia con casos de neumonía atípica en trabajadores relacionados a las aves ⁽⁴⁴⁾. En todos los casos se había confirmado que la cepa no pertenecía al género C. psittaci ni ningún otro patógeno conocido. Todos los análisis genómicos realizados (secuenciación y análisis del gen ompA y ARNr 16S y análisis de secuencias de múltiples locus – MLSA-) coincidieron en que los parámetros obtenidos correspondían a dos nuevas especies: Chlamydia avium para los aislamientos de psitácidos y palomas y Chlamydia gallinacea para los aislamientos provenientes de pollos. Esta última parecería tener mayor variabilidad genética entre los distintos integrantes de la especie.

Chlamydia avium ha sido aislada solamente de aves psitácidas y palomas, en particular de heces, hisopados cloacales y órganos. La transmisión es a través de aerosoles generados a partir de las heces secas y se estima que un gran porcentaje de las aves portadoras son asintomáticas. El potencial zoonótico aún se desconoce. In vitro se aisla en cultivos celulares formando inclusiones en la célula eucariota siguiendo un ciclo bifásico como el resto de las clamidias.

Chlamydia gallinacea se ha detectado en pollos y gallinas, pavos y otras aves de cría domésticas, principalmente en heces e hisopados cloacales. La transmisión y cultivo in vitro son similares a lo descripto para C. avium y C. psittaci. No existe evidencia concluyente de que sea causante de patología por si sola y existen reportes de su amplia distribución en gallinas asintomáticas ^{(13,15,21,45),} pero podría contribuir a empeorar el cuadro por C. psittaci. Como se ha mencionado previamente, se ha sugerido una probable transmisión zoonótica ^(16,44).

Conclusiones

En base a lo revisado en el presente artículo, resulta evidente que la clamidiosis aviar es un tema de gran importancia zoonótica y productiva, del cual aún no se conoce su potencial por completo. En general, los brotes se notifican cuando existe contagio y enfermedad grave en los humanos, pero se han mencionado reportes de prevalencia de la infección en aves asintomáticas en distintas partes del mundo, lo que sugiere la necesidad de conocer la epidemiología y el manejo de las mismas en áreas y población potencialmente en riesgo. Un muestreo adecuado incluiría la elección de distintos establecimientos de aves domesticadas, aves de corral y aves libres, cuyas secreciones estén en contacto con operadores o habitantes del lugar. Desde el punto de vista productivo, se ha comprobado que la presencia de clamidias en aves disminuye el crecimiento y el peso de las mismas, a pesar de no presentar síntomas respiratorios. A su vez, la capacidad de infectar mamíferos sugiere un riesgo para animales de producción que se encuentren en contacto con aves infectadas o portadoras, y los trabajadores de ese rubro. Es necesario ampliar el estudio en nuestro país para caracterizar la distribución e impacto real que tienen estas infecciones en la región.

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