MORFOLOGÍA Y BIOLOGÍA DE LA AGALLA FOLIAR GLOBOIDE INDUCIDA
POR UN CECIDÓMIDO (DIPTERA) EN Neltuma caldenia (FABACEAE) EN
LA PROVINCIA DE LA PAMPA
1 Universidad Nacional de La Pampa, Facultad de Ciencias Exactas y
Naturales, Santa Rosa, La Pampa Argentina.
2 CONICET
@ bmcorromolas@exactas.unlpam.edu.ar
Corró Molas, Bárbara M.1,@, Martínez, Juan J.1,2 y Cornejo, Laura. G.1,2
Recibido: 22/03/2023
Aceptado: 26/07/2023
SEMIÁRIDA Revista de la Facultad de Agronomía UNLPam Vol 33(1), 39-54
6300 Santa Rosa - Argentina. 2023. ISSN 2408-4077 (online)
DOI: http://dx.doi.org/10.19137/semiarida.2023(1).39-54
Cómo citar este trabajo:
Corró Molas, B. M., Martínez, J. J. y Cornejo, L. G. (2023).
Morfología y biología de la agalla foliar globoide inducida por
un cecidómido (diptera) en Neltuma caldenia (Fabaceae) en la
provincia de La Pampa. Semiárida, 33(1), 39-54.
RESUMEN. El caldén es una especie arbórea de ambientes templado-semiáridos y endémica de la
Argentina. El objetivo fue estudiar la morfología, desarrollo y biología de la agalla inducida por un
cecidómido en el pecíolo y pulvino del caldén. Fueron colectadas hojas con y sin agallas en
fragmentos de bosques periurbanos de Santa Rosa, La Pampa. Los cortes histológicos temporarios
fueron realizados a mano alzada y los permanentes con micrótomo rotatorio. Fueron examinadas
larvas, pupas y adultos del inductor. La formación de la agalla altera la zona de la base foliar y
principalmente el pulvino primario. La agalla es globoide, cerrada, castaño amarillo cuando madura,
con 1-3 cámaras larvales y constituida por dos partes (superior e inferior). La organización interna en
compartimentos de tejidos es acorde a la estructura general de las agallas de cecidómidos. Entre los
rasgos distintivos se destacan la formación de súber, la modificación de las células epidérmicas en
esclereidas en la zona de contacto entre las dos partes y la dehiscencia. El inductor es un cecidómido
univoltino, cumple el ciclo de vida de la primavera de un año a la primavera siguiente, sobrevive en
invierno en el interior de la agalla como larva madura, sobre la planta.
PALABRAS CLAVE:Agalla entomógena, Cecidomyiidae, caldén, Prosopis.
ABSTRACT. MORPHOLOGY AND BIOLOGY OF GLOBOID LEAF GALL INDUCED BY A CECIDOMYIIDAE
(DIPTERA) ON NELTUMA CALDENIA (FABACEAE) IN THE PROVINCE OF LA PAMPA. The caldén is an
arboreal species of tempered-semiarid environments and endemic to Argentina. The objective of the
work was to study the morphology, development, and biology of the gall induced by a cecidomyiid on
the caldén leaf. Leaves with and without galls were collected in fragments of peri-urban forests in Santa
Rosa, La Pampa. The temporary histological sections were made by freehand and permanent histological
sections with a microtome. The larvae, pupae, and adults of the inducer were examined. Gall formation
alters the zone of the leaf base and the petiole, mainly the primary pulvinus. The gall is globoid, closed,
yellow-brown when mature, with 1-3 larval chambers, and made up of two parts (upper and lower). The
internal organization in tissue compartments is consistent with the general structure of the cecidomyiids
gall. The distinctive features are the cork formation, the modification of the epidermal cells in sclereids
in the contact zone between the two parts, and the dehiscence. The inducer is a univoltine cecidomyiid
species that completes the life cycle in one year, from spring to spring, and it survives the winter season
inside the gall as a mature larva.
KEY WORDS:Insect gall, Cecidomyiidae, caldén, Prosopis.
microambiente que le provea protección y
nutrición (Isaias et al., 2014; Price et al., 1987;
Raman, 2007; Rohfritsch, 1992). Entre los
organismos galígenos se destacan los insectos,
por la capacidad de controlar y redirigir el patrón
de crecimiento de los tejidos vegetales agallados
(Fernandes et al., 2012) y por la diversidad y la
complejidad de los morfotipos de agallas que
inducen, especialmente los himenópteros,
dípteros y lepidópteros. En las agallas con
mayor complejidad interna como las de
himenópteros cinípidos y dípteros cecidómidos,
INTRODUCCIÓN
La agalla es una estructura neoformada sobre
la planta que resulta de la acción de un
organismo galígeno que altera el patrón de
crecimiento y la diferenciación de las células y
tejidos vegetales para constituir un
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con importancia ecológica, turística y socio-
económica (Matteucci, 2012). Habita en
ambientes templado-semiáridos, formando
caldenales discontinuos en el sur de la provincia
de San Luis y centro de La Pampa y, conforma
pequeños bosquecillos o árboles aislados en el
centro de San Luis, sur y centro-oeste de
Córdoba y sur de Buenos Aires (Inventario,
2007). El árbol alcanza de 5 a 12 metros de
altura, desarrolla ramas flexuosas con espinas
geminadas en los nudos y braquiblastos laterales
tuberiformes. Es una especie caducifolia con
hojas bipinnadas, estípulas escamiformes y
pulvinos primarios y secundarios. Las ramas
jóvenes llevan una hoja tetrayugada por nudo,
los braquiblastos llevan hojas uni-biyugadas
dispuestas en fascículos (Burkart, 1976; Steibel
& Troiani, 1999).
En el caldén, se han registrado agallas
inducidas por dípteros cecidómidos en las hojas,
tallos, inflorescencia y en estructuras
reproductivas como el ovario-fruto inmaduro.
En dos de estas agallas se han realizado
publicaciones sobre su morfología, desarrollo y
biología y, sobre el inductor. La agalla caulinar
generada por Tetradiplosis panghitruz Martínez
es persistente mucho tiempo sobre la planta
después de la emergencia del inductor y la agalla
foliar inducida por Rhopalomyia caldeniae
Cornejo y Martínez es formada en los foliólulos
y se cae después de la emergencia (Cornejo et
al., 2019; Corró Molas et al., 2014; Corró Molas
et al., 2017; Martínez et al., 2013).
En el marco de un estudio integral sobre la
diversidad de agallas y sus aspectos biológicos
en especies leñosas del bosque de caldén en la
provincia de La Pampa, el objetivo del presente
trabajo es estudiar la agalla foliar inducida por
un cecidómido en el pecíolo de la hoja del
caldén. Además, en particular, se considera
describir el desarrollo y la morfología de la
agalla, reconocer el morfotipo, identificar al
inductor, aportar información sobre la biología
de la agalla y del inductor y obtener datos
preliminares sobre la fauna asociada.
MATERIALES Y MÉTODOS
El estudio se llevó a cabo en fragmentos de
bosque de caldén próximos a Santa Rosa (La
Pampa, Argentina, 36°37´16” S, 64°19´28” O).
Corró Molas, B. M., Martínez, J. J. y Cornejo, L. G.
se distinguen compartimentos especializados
bien definidos anatómica y funcionalmente, con
variaciones citológicas e histoquímicas y tejidos
modificados especializados para la nutrición,
defensa y protección del inductor (Fernandes et
al., 2012; Jayaraman, 1983; Nogueira et al.,
2018; Oliveira et al., 2010a; Oliveira & Isaias,
2010; Rohfritsch, 1992; Stone & Schönrogge,
2003).
Por otro lado, las agallas pueden clasificarse
en morfotipos, principalmente sobre la base de
su morfología externa (Isaias et al., 2013). En
general, la forma, el tamaño y la estructura
interna son característicos para la especie
inductora y algunas propiedades como colores y
acumulación de sustancias están asociadas a la
planta hospedadora y al órgano o tejido vegetal
afectado (Cardoso et al., 2022; Dreger-Jaufret &
Shorthouse, 1992; Stone & Cook, 1998; Stone
& Schönrogge, 2003).
La estrategia de vida del inductor es otro
factor vinculado al desarrollo, caracterización y
biología de las agallas. El ciclo de vida del
inductor puede estar sincronizado con la
fenología de las plantas, con la persistencia del
órgano vegetal agallado o con la biología de los
parasitoides (Yukawa & Rohfritsch, 2005;
Raman, 2011).
En relación a la fauna asociada a las agallas,
los organismos involucrados cumplen diferentes
roles e intervienen en etapas específicas del
desarrollo de la agalla. En el caso de agallas de
cecidómidos, los parasitoides e inquilinos
invaden las agallas cuando contienen al inductor
y, los habitantes oportunistas en general
colonizan las agallas cuando están vacías o
después de la emergencia del inductor,
especialmente en agallas persistentes sobre la
planta (Yukawa & Rohfritsch, 2005, Martínez et
al., 2013; Almeida et al., 2014).
El caldén Prosopis caldenia Burkart
(Fabaceae) recientemente ha sido asignado a
Neltuma caldenia (Burkart) C. E. Hughes & G.
P. Lewis sobre la base de estudios filogenómicos
(Hughes et al., 2022). Es la especie arbórea
dominante en los bosques xerófilos del distrito
del Caldén en la ecorregión del Espinal (Burkart
et al., 1999). Es una Fabaceae endémica de la
Argentina, restringida a la ecorregión Espinal y
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En la zona las estaciones del año son bien
marcadas, la amplitud térmica es alta, ocurren
heladas, la temperatura media anual varía entre
14 °C y 16 °C, la máxima y mínima anual media
son 23,6 °C y 7°C respectivamente, las
temperaturas máximas absolutas pueden
alcanzar 44,0 °C y las mínimas absolutas pueden
ser hasta -13 °C (Cano, 2004, Casagrande et al.,
2006, Méndez et al. 2021). El clima en la zona
es subhúmedo seco y las lluvias están
concentradas en los meses estivales, siendo la
precipitación media anual para el período 1980-
2018 de 705,4 mm (Méndez et al., 2021).
Para los estudios histológicos fueron
colectados 20 braquiblastos con agallas durante
verano, primavera, otoño e invierno; la
colección de hojas maduras sin agallas se realizó
en primavera. Las muestras fueron fijadas en
FAA (alcohol 96° - agua destilada - formol -
ácido acético glacial en proporción 10:7:2:1) y
conservadas en alcohol 70° (D´Ambrogio de
Argüeso, 1986).
Para identificar la fauna asociada fueron
colectadas a mediados del invierno 138 agallas
de las que fueron diseccionadas 159 cámaras.
Las agallas están formadas de 1 a 3 cámaras y
después de estar expuestas varios meses al
ambiente pueden presentar daños físicos, en
algunos casos la agalla completa está dañada y
en otros casos, una parte o alguna de las cámaras
de la agalla está dañada. Así, la información de
la fauna asociada fue asociada al número de
cámaras diseccionadas que no presentaron daños
físicos.
Identificar el sitio de oviposición e iniciación
de la agalla es una tarea difícil de lograr en el
campo porque no es visible a simple vista y
ocurre en un lapso breve, que es la brotación del
caldén. Por tal motivo, se concentró la búsqueda
en un árbol de caldén seleccionado por presentar
gran cantidad de agallas. En el momento de la
brotación, fueron colectados brotes cada dos
días y examinados minuciosamente con
microscopio estereoscópico en laboratorio.
Para obtener una aproximación del tamaño
relativo de la agalla unicameral, se midió el
ancho máximo de 12 agallas con el inductor
vivo en su interior (6 agallas en crecimiento y
con la LII, 6 agallas desarrolladas y con la larva
III).
Las características anatómicas fueron
estudiadas sobre cortes a mano alzada y
preparados temporarios de 24 agallas en total (6
de cada estación anual). Estos preparados fueron
coloreados con safranina y azul de toluidina en
solución acuosa. Para detectar la ubicación
histológica de almidón, lignina y taninos se
utilizaron los reactivos lugol, cloruro férrico y
floroglucina-ácido clorhídrico respectivamente
sobre los cortes a mano alzada. Por otro lado, 2
agallas colectadas en la primavera fueron
incluidas en parafina, según la técnica
convencional (D´Ambrogio de Argüeso, 1986)
cortadas con micrótomo Microm HM 310-tipo
rotativo y coloreadas con safranina-verde
rápido. Durante el procesamiento de estas
preparaciones se utilizó Pathoclear® Plus
(Biopack®) como sustituto del solvente xileno.
Los adultos del inductor fueron obtenidos de
agallas colectadas a fines del invierno y
mantenidas en el laboratorio hasta la
emergencia. Para identificar al inductor se
realizaron preparados microscópicos
permanentes en Bálsamo de Canadá natural de
larvas y adultos, siguiendo las técnicas
propuestas para este grupo de insectos (Gagné,
1994). Se utilizaron las claves de Gagné (1989,
1994, 2018) para la determinación taxonómica
de los insectos.
Las observaciones fueron realizadas con
microscopios ópticos, LabKlass XSZ-146 AT
(muestras vegetales) y Zeiss Primostar (muestras
del insecto inductor) y con microscopio
estereoscópico Motic SMZ 168 TL. Las
fotografías fueron obtenidas con cámara digital
Sony 20,4 MP adosada a los instrumentos
ópticos.
RESULTADOS
Pecíolo sin agallas
El pecíolo de la hoja bipinnada del caldén
posee una glándula circular en el extremo distal,
sobre la superficie adaxial y un pulvino primario
en el extremo basal. Además, entre el pecíolo y
la base foliar se observa externamente la
hendidura por donde ocurre la abscisión foliar
(Figura 1). Estructuralmente, el pecíolo y el
pulvino primario comparten la misma
organización general: epidermis uniestrata con
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tricomas filiformes unicelulares y cutícula
gruesa, corteza, anillo central de tejidos
vasculares y médula (Figuras 2A-H). En
particular, en el pecíolo se observan estomas,
una a dos capas de colénquima subepidérmico
más desarrollado en la superficie abaxial,
parénquima cortical diferenciado en un
parénquima periférico fotosintético, un
parénquima fundamental con células taníferas
dispersas y un parénquima interno perivascular
formado por 1-2 estratos de células con
amiloplastos y cristales prismáticos (Figuras 2A,
C, E, G). Varias capas de fibras lignificadas
circundan a los tejidos vasculares que forman un
anillo alrededor de una médula parenquimática
estrecha y en general, lignificada (Figuras 2A,
G). Hacia la cara adaxial se encuentran 2-3
haces vasculares colaterales pequeños, con
casquetes de fibras lignificadas (Figura 2A).
En el pulvino primario, se observa la
epidermis sin estomas y la corteza, más amplia
y uniforme que en el pecíolo. El parénquima
cortical es más homogéneo que el del pecíolo y
puede contener antocianos. En la corteza se
diferencia un parénquima uniforme tanífero con
células grandes y en 1-2 dos estratos más
internos de células con amiloplastos y cristales
prismáticos (Figuras 2B, D, F). Los tejidos
vasculares, dispuestos en anillo, están rodeados
por una vaina perivascular de tejido
esclerenquimático no lignificado. En corte
longitudinal estas células esclerenquimáticas
con paredes celulares gruesas, son largas como
las fibras. La médula es más amplia que en el
pecíolo y, en general, está poco o no lignificada
(Figuras 2B, H).
Los taninos fueron detectados en algunas
células epidérmicas, células de los radios
medulares, células del floema, en la médula y,
principalmente, en células del parénquima
cortical del pecíolo y del pulvino primario. El
almidón fue detectado, principalmente, en
células parenquimáticas adyacentes al anillo
esclerenquimático perivascular en el pecíolo y
el pulvino. La lignina en el pecíolo fue detectada
en el xilema, el anillo esclerenquimático
perivascular y en los casquetes de los haces,
mientras que en el pulvino primario, sólo en el
xilema.
Inductor y Agalla
El insecto inductor de la agalla estudiada es
univoltino, su ciclo de vida se desarrolla desde
una primavera a la primavera del año siguiente.
La especie se encuentra en proceso de
descripción, corresponde a la familia
Cecidomyiidae supertribu Lasiopteridi y muy
probablemente a un género inédito (Insecta,
Diptera). El ciclo de vida del inductor
Corró Molas, B. M., Martínez, J. J. y Cornejo, L. G.
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Figura 1. Hoja bipinnada madura del braquiblasto de
caldén. Círculo: detalle del pulvino primario y la base
foliar. e: estípulas, g: glándula circular, p: pulvino
primario, pe: pecíolo, flecha: hendidura por donde
ocurre la abscisión foliar. Barra = 1 cm.
Figure 2. Mature bipinnate leaf of the caldén
brachyblast. Circle: detail of the primary pulvinus and
the leaf base. e: stipules, g: circular gland, p: primary
pulvinus, pe: petiole, arrow: slit through which leaf
abscission occurs. Bar = 1 cm.